Fixation de l’azote
2.1 Fixation de l’azote
La fixation de l’azote (voir également le chapitre 4 de Carpenter et Capone, ce volume), le processus par lequel certains procaryotes peuvent réduire le gaz N2 atmosphérique en ammonium via les voies enzymatiques de la nitrogénase a longtemps été considéré comme un pivot important du cycle de l’azote et de la productivité dans les systèmes de récifs coralliens (D’Elia et Wiebe, 1999 ; Larkum et al, 1988 Fig. 21.1A). La première démonstration directe de l’importance de la fixation de l’azote dans les environnements récifaux par les cyanobactéries (hypothèse initiale d’Odum et Odum, 1955), a été faite dans le cadre du projet Symbios (Crossland et Barnes, 1976 ; Hanson et Gundersen, 1977 ; Wiebe et al., 1975). En effet, la fixation de l’azote a été par la suite posée comme » une composante proéminente du cycle de l’azote sur les récifs coralliens qui peut soulager la limitation de l’azote et apporter une contribution globalement significative aux apports globaux d’azote marin » (Capone, 1996a).
De nombreuses études depuis les années 1970 ont trouvé des taux élevés de fixation de l’azote (voir également le chapitre 4 Capone et Carpenter, ce volume). En fait, la fixation de l’azote sur les récifs coralliens a été signalée à des taux qui dépassent parfois ceux des cultures intensives de légumineuses (Szmant, 2002 ; Webb et al., 1975). Ce processus énergétiquement exigeant chez les cyanobactéries est alimenté par le flux lumineux élevé et le phosphore recyclé. L’activité hétérotrophe diazotrophe est soutenue par une combinaison de P recyclé et de matière organique (D’Elia, 1988).
En plus de la fixation de l’azote associée aux sédiments étendus dans et autour des plaines récifales (Capone et al., 1992 ; Corredor et Morrell, 1985 ; O’Neil et Capone, 1989 ; Wilkinson et al., 1984 ; Mayajima et al., 2001 ; Hewson et Fuhrman, 2006 ; Werner et al, 2008), une activité de fixation de l’azote a été détectée en association avec des coraux vivants (Williams et al., 1987 ; Lesser et al., 2007), et des squelettes de coraux (Crossland et Barnes, 1976 ; Larkum, 1988 ; Shashar et al., 1994a,b ; Davey et al., 2008) ainsi qu’avec des épiphytes sur des macroalgues (Capone et al., 1977 ; France et al., 1998 ; O’Neil et Capone, 1996) et par des tapis de cyanobactéries. L’activité de la nitrogénase a également été mesurée sur des surfaces de récifs calcaires (Charpy-Roubaud et al., 2001), y compris sur des zones exposées du bord d’atolls de diverses sortes, en grande partie attribuable aux cyanobactéries. Dans le lagon de Tikehau, en Polynésie française, par exemple, la fixation de l’azote sur ces surfaces représentait 25 à 28 % de la demande totale en azote pour la productivité primaire benthique (Charpy-Roubaud et al., 2001 ; Charpy-Roubaud et Larkum, 2005). Les taux de fixation de l’azote dans les sédiments, bien que plus faibles que les taux dans les zones localisées ou dans les tapis de cyanobactéries (Iizumi et al., 1990 ; Charpy et al., 2000 ; Bauer et al., 2008), lorsqu’ils sont intégrés sur la grande étendue des environnements sédimentaires, peuvent apporter une contribution significative à l’économie globale de l’azote des récifs coralliens (Capone, 1996a ; Capone et al., 1992 ; O’Neil et Capone, 1989). Les faibles signatures δ15N notées dans les macrophytes récifaux et les tissus coralliens fournissent des preuves supplémentaires qu’une grande partie de l’azote dans les systèmes récifaux provient de la fixation de l’azote (France et al., 1998 ; Yamamuro et al., 1995). La fixation de l’azote peut également se produire dans le lagon des atolls coralliens et peut contribuer aux économies d’azote de ces systèmes.
La fixation de l’azote se produit également dans les eaux lagonaires des récifs coralliens et cela peut contribuer à l’économie d’azote de ces systèmes également. Biegala et Raimbault (2008) ont récemment signalé les densités relativement élevées de cyanobactéries coccoïdes diazotrophes dans les eaux lagonaires coralliennes de Nouvelle-Calédonie.
Les taux de fixation de l’azote dans les environnements récifaux sont variables et peuvent être affectés par les présences de brouteurs. Le broutage des coraux par Acanther plancii, l’étoile de mer à couronne d’épines, a entraîné des taux élevés de fixation d’azote sur les squelettes coralliens après l’apparition de cette étoile de mer (Larkum, 1988). De même, il a été démontré que l’oursin Diadema antillarum augmente de manière significative la fixation de l’azote lorsqu’il broute le « gazon d’algues » dans les environnements de récifs, par rapport aux zones où il n’y a pas d’oursins. L’assemblage du « gazon algaire » « diminutif » et serré contenait une proportion significative de cyanobactéries en plus des diatomées benthiques et des dinoflagellés (Williams et Carpenter, 1997). Les brouteurs contribuent également au cycle de l’azote en excrétant des déchets azotés qui renforcent le gazon d’algues, tout en le cultivant (Williams et Carpenter, 1997 ; voir ci-dessous). Le broutage des poissons peut également jouer un rôle important dans le maintien des taux de fixation de l’azote sur les récifs, en tenant en échec d’autres algues benthiques. Certaines cyanobactéries diazotrophes sont moins appétissantes que d’autres algues, car elles sont souvent dotées d’agents chimiques dissuasifs, et ont également tendance à être moins complètes sur le plan nutritionnel, manquant de certains acides gras essentiels, et donc les macroalgues sont souvent préférées par les brouteurs (Capper et al., 2005 ; O’Neil, 1999). Par conséquent, les cyanobactéries peuvent avoir moins de concurrence pour l’espace de croissance et se développer dans des zones où les espèces plus appétissantes ont été éliminées par les brouteurs (Wilkinson et Sammarco, 1983).
Une fraction majeure de la fixation totale de l’azote benthique à l’échelle mondiale peut provenir des environnements de récifs coralliens peu profonds (Capone, 1983). Cependant, alors que les taux de fixation de l’azote pélagique ont été régulièrement affinés par des enquêtes sur la cyanobactérie filamenteuse Trichodesmium (Capone et al., 2005), de nouvelles approches géochimiques (Mahaffey, 2005), et la reconnaissance émergente d’autres contributeurs importants tels que les fixateurs d’azote unicellulaires (Montoya et al., 2004), la fixation de l’azote dans les environnements des récifs coralliens reste sous-échantillonnée et probablement sous-estimée. La fixation de l’azote par les cyanobactéries benthiques ou symbiotiques (Charpy et al., 2007 ; Lesser et al., 2007 ; Bauer et al., 2008 ; Davey et al, 2008) ainsi que des bactéries hétérotrophes, y compris celles qui sont épiphytes sur les surfaces des macroalgues et des coraux (Davey et al., 2008), n’ont pas encore été entièrement élucidées (Koop et al., 2001 ; O’Neil et Capone, 1989, 1996 ; Hewson et al., 2007 ; Werner et al., 2008). La communauté diazotrophique pourrait en fait être en train de changer en raison de l’eutrophisation côtière. La fixation de l’azote pourrait soit diminuer en raison de la charge en azote, soit augmenter en réponse à des apports de facteurs limitants tels que le phosphore ou les micronutriments comme le Fe, à des diminutions des rapports de charge N:P, ou à la suite de charges organiques et de la stimulation de la fixation hétérotrophe de N2 directement par l’apport de substrats organiques ou indirectement par l’augmentation des zones anoxiques locales.
La maladie des bandes noires (BBD), qui est causée par un consortium de cyanobactéries et de microbes peut être diazotrophique (Frias-Lopez et al, 2002, 2003). Cette hypothèse a été récemment suggérée par une étude moléculaire des communautés bactériennes associées au BBD qui a donné une séquence d’ARNs 16 homologue à 97% avec la cyanobactérie pélagique fixatrice d’azote Trichodesmium tenue. Ceci a conduit les auteurs à spéculer que la fixation de l’azote pourrait être effectuée dans les microzones appauvries en oxygène de l’assemblage BBD (Frias-Lopez et al., 2002). D’autres travaux sont nécessaires pour tester cette hypothèse de manière rigoureuse, car des travaux ultérieurs sur des Phormidium corallyticum isolés (anciennement Oscillatoria corallinae) provenant de coraux de Floride atteints de BBD se sont révélés négatifs pour l’activité de fixation de l’azote (réduction de l’acétylène) (Richardson et Kuta, 2003).
Des symbioses diazotrophes invertébrées ont été rapportées dans les systèmes récifaux, y compris des éponges récifales qui acquièrent de l’azote fixé via des cyanobactéries associées (Wilkinson et Fay, 1979). Des cyanobactéries et des bactéries symbiotiques sont trouvées dans presque toutes les éponges marines (Mohamed et al., 2006 ; Thacker, 2005) et peuvent former des associations mutualistes avec les hôtes, surtout si le symbiote fournit du C ou du N fixe. La cyanobactérie Oscillatoria spongieliae a été trouvée dans plusieurs espèces d’éponges, y compris l’éponge récifale Dysidea herbacea sur la Grande Barrière de Corail (GBR) (Flowers et al., 1998 ; Ridley et al., 2005). Synechococcus a également été décrit à partir de plusieurs espèces d’éponges, qui sont génétiquement distinctes des espèces planctoniques libres de Synechococcus (Thacker, 2005). Dans certains cas, les produits métaboliques (par exemple, le carbone fixé) sont transférés du symbiote à l’hôte (Arillo et al., 1993). Cependant, dans la plupart des cas, les relations entre l’hôte et le symbiote ne sont pas bien définies (Ridley et al., 2005).
La translocation potentielle de N des fixateurs d’azote aux hôtes a également été étudiée. Une activité nitrogénase aurait été associée à une association intacte Procholoron-Ascidien (Lissoclinum sp.) (Paerl, 1984), bien que l’activité n’ait pas pu être directement détectée par le symbiote isolé (Odintsov, 1991). Il a été déterminé par la suite qu’au moins une partie de l’azote cellulaire était dérivée (directement ou indirectement) de la fixation de N2, en se basant sur le faible rapport isotopique de 15N/14N dans les associations de Lissoclinum sp. (Kline et Lewin, 1999). Des diazotrophes ont également été trouvés associés à des coraux (Frias-Lopez et al., 2002 ; Rohwer et al., 2001, 2002 ; Shashar et al., 1994a,b) avec une fixation de l’azote mesurée dans certains coraux vivants (Shashar et al., 1994a,b ; Williams et al., 1987). Plus récemment, la présence d’une cyanobactérie coccoïde diazotrophe a également été signalée dans les tissus de certaines espèces du corail Montastrea (Lesser et al., 2004). De manière intéressante, il a été en outre démontré par des analyses de δ N que les zooxanthelles des colonies caribéennes de Montastraea cavernosa qui contiennent la cyanobactérie endosymbiotique acquièrent de l’azote à partir de la cyanobactérie fixatrice d’azote plutôt que de l’hôte corallien (Lesser et al., 2007).