La evolución convergente en la era de la genómica: nuevos conocimientos y direcciones

La evolución convergente -en la que linajes distintos evolucionan independientemente con rasgos similares- ha fascinado a los biólogos evolutivos durante siglos, en gran parte porque a menudo se piensa que la evolución convergente representa una manifestación visible del poder de la selección natural. Intuitivamente, ¿qué podría explicar la capacidad de ecolocalización convergente de los murciélagos y las ballenas dentadas si no fuera por la selección natural en respuesta a la búsqueda de alimento y la caza en entornos con mínima visibilidad? Muchos otros ejemplos de convergencia fenotípica -como los planes corporales sin extremidades en las especies excavadoras, la resistencia a los medicamentos en los patógenos y las proteínas anticongelantes en los peces árticos y antárticos- tienen explicaciones igualmente intuitivas como resultado de la adaptación a entornos compartidos. La evolución convergente, por tanto, puede servir como un valioso sustituto de los experimentos repetidos en la evolución, y entender cómo evolucionan los rasgos convergentes, especialmente a nivel molecular, tiene el potencial de informar sobre las reglas generales de la adaptación. En la última década, la secuenciación de bajo coste y alto rendimiento ha dado paso a una era de secuenciación generalizada del genoma, tanto en organismos modelo como en los que no lo son, lo que ha aportado una gran cantidad de datos nuevos para comprender la convergencia a nivel molecular. En este número especial, destacamos los nuevos conocimientos que han surgido de la aplicación del poder de la genómica comparativa y poblacional al estudio de la convergencia, a la vez que destacamos los retos que aún quedan por delante.

Una de las principales repercusiones de la secuenciación de alto rendimiento ha sido el aumento de la atención prestada a la comprensión de los fundamentos genéticos de los rasgos convergentes, para comprobar si la convergencia fenotípica está asociada a la convergencia a nivel genético y en qué condiciones. La convergencia a nivel genético, por supuesto, puede reflejar una variedad de grados de similitud, que van desde mutaciones idénticas fijadas independientemente en diferentes linajes, a cambios evolutivos en los mismos genes pero en diferentes sitios, a cambios en las mismas vías pero en diferentes genes. La observación de la convergencia genética asociada a un rasgo fenotípico puede indicar que sólo hay unas pocas vías genéticas factibles o fáciles para evolucionar un rasgo debido a limitaciones o sesgos mutacionales , o podría reflejar en cambio un papel de la variación genética compartida . Desenredar el papel de estos factores en la adaptación ha sido una de las principales motivaciones para estudiar las bases genómicas de los rasgos convergentes.

La tendencia emergente de una variedad de estudios genómicos comparativos y poblacionales es que en muchos casos, aunque no en todos, hay una convergencia sustancialmente mayor a nivel genético entre poblaciones o especies con fenotipos convergentes de lo que cabría esperar bajo modelos nulos . En este número, varios estudios amplían estas observaciones de forma novedosa. Rennison et al. analizan los datos de espinosos que habitan en muchos pares de ambientes lacustres y fluviales, y mediante pruebas de permutación muestran que los picos de diferenciación genética local se solapan con más frecuencia de lo que cabría predecir, lo que implica una convergencia genética en la adaptación a los ambientes acuáticos. Esta observación de convergencia genética también es apoyada por Brown et al. , trabajando en especies de Poecillia que se adaptan a manantiales ricos en sulfuro de hidrógeno. En plantas (especies de Arabidosis) que se adaptan a suelos con niveles tóxicos de metales pesados, Preite et al. muestran una modesta evidencia de convergencia genética y solapamiento en los picos de adaptación local entre sitios independientes dentro de las especies, pero una convergencia sustancialmente menor entre especies. Rubin et al. retoman la cuestión de las bases moleculares de las transiciones independientes a la eusocialidad en las abejas, y muestran que, aunque no hay pruebas sólidas de cambios convergentes asociados a los orígenes del comportamiento social, las elaboraciones de la complejidad eusocial sí parecen estar asociadas a cambios convergentes en posibles regiones reguladoras, lo que pone de relieve la importancia de tener en cuenta la parte del genoma que no codifica proteínas en los estudios de convergencia. Revisando la evidencia de la convergencia a nivel genético en las hierbas de cereales domesticadas, tanto durante la domesticación como posteriormente durante la adaptación a diferentes ambientes de cultivo; Woodhouse & Hufford destaca tanto el alcance de la convergencia (especialmente en los rasgos de domesticación) como las restricciones impuestas por la propia domesticación en la adaptación posterior. Por último, Witt & Huerta-Sánchez sintetizan las pruebas de la adaptación convergente a los estilos de vida de gran altitud en humanos y domesticados, encontrando evidencias tanto de respuestas genéticas convergentes como de respuestas independientes.

Una segunda tendencia emergente es que aquellos casos de evolución convergente con una base genética compartida suelen implicar una selección que actúa sobre la variación existente. Brown et al. demuestran que entre las poblaciones de peces (Poecillia sp.) que evolucionan de forma independiente y que viven en entornos ricos en sulfuro de hidrógeno, no sólo hay una señal genómica sustancial para la convergencia molecular, sino que muchos alelos seleccionados en poblaciones independientes comparten una ascendencia común, lo que implica una convergencia debido a la introgresión o a la selección sobre la variación genética existente. El papel de la introgresión en la facilitación de la evolución convergente se discute más a fondo por Witt & Huerta-Sánchez , que destacan la observación de que los alelos putativamente adaptativos en genes candidatos clave (como EPAS1) muestran pruebas repetidas de introgresión. Distinguir entre los modos de evolución convergente (selección sobre mutaciones independientes, variación permanente compartida o alelos introgresados), y separarlos de la evolución no convergente (por ejemplo, un barrido selectivo ancestral) es un reto difícil . Lee & Coop amplía estas cuestiones a través de un marco conceptual basado en la teoría de la información, centrado en la cuantificación del trabajo independiente realizado por la selección natural en dos (o más) poblaciones o especies como una forma de pensar en lo sorprendente (y, por tanto, interesante) que resulta la observación del cambio genético compartido en las poblaciones.

Aunque el enfoque de muchos estudios de evolución convergente tiene una perspectiva claramente adaptacionista, la restricción también puede ser un importante impulsor de los patrones de convergencia, y la evolución convergente a nivel fenotípico o molecular puede no siempre reflejar la selección repetida hacia el mismo óptimo . Si las fuentes de variación están sesgadas y sólo permiten un número limitado de cambios, las especies relacionadas a distancia pueden evolucionar fácilmente hacia rasgos convergentes mediante procesos no adaptativos. Tales limitaciones son bien conocidas en forma de limitaciones de desarrollo (por ejemplo, la canalización) y/o genéticas (por ejemplo, los efectos pleiotrópicos deletéreos). Las restricciones mutacionales también pueden desempeñar un papel importante en la convergencia molecular: Storz et al. demuestran que la elevada tasa de mutación en los dinucleótidos CpG hace que éstos contribuyan preferentemente a los aumentos convergentes de la afinidad por el oxígeno en la hemoglobina de las especies de aves de gran altitud. Como informan Yang et al. , la pleiotropía negativa también puede contribuir a limitar las posibles vías evolutivas hacia un nuevo fenotipo, y así promover la convergencia a nivel genético. Demuestran que la resistencia a los cardenólidos en los ortópteros es predecible según los resultados de otros órdenes de insectos, en gran parte debido al número limitado de posibles sustituciones en la subunidad α de la Na+,K+-ATPasa que contribuyen a la insensibilidad sin alterar otros fenotipos. En la otra dirección, la epistasis y los efectos del fondo genético pueden limitar la convergencia molecular entre diferentes especies, ya que los efectos fenotípicos de mutaciones específicas dependen del fondo genético. Un claro ejemplo de ello es la falta de convergencia de aminoácidos en algunas especies de aves de gran altitud. Por último, la relación entre evolución convergente y epistasis puede aprovecharse para ayudar a comprender las interacciones genéticas: Fisher et al. desarrollan un enfoque que utiliza la información mutua para identificar las mutaciones que coinciden más a menudo de lo esperado en diferentes poblaciones evolucionadas experimentalmente. Este enfoque promete revelar interacciones genéticas que no podrían detectarse utilizando otros enfoques experimentales.

En este número, también encontramos contribuciones que exploran en mayor profundidad los desafíos existentes y las posibles vías de avance para el estudio de la evolución convergente. Varios autores destacan áreas en las que es importante una comprensión más profunda del fenotipo en los fenotipos convergentes. Lamichhaney et al. defienden la importancia del conocimiento de la historia natural en el estudio de la genómica de los fenotipos convergentes, y subrayan la necesidad de una fuerte colaboración entre los biólogos de organismos y los genetistas computacionales y de poblaciones para liberar todo el potencial de la era genómica para dilucidar la base genética de los rasgos convergentes. Fischer et al. se hacen eco de este tema en el contexto de la evolución convergente del comportamiento, donde cada vez son más necesarios los estudios interdisciplinarios entre neurocientíficos, biólogos evolutivos y científicos del genoma para desentrañar hasta qué punto los comportamientos convergentes evolucionan con mecanismos neurológicos o genéticos similares. Por último, el estudio de Song et al. pone de relieve la importancia de pensar más allá de los fenotipos de un solo organismo, al demostrar cierto grado de convergencia en el microbioma intestinal de vertebrados que se alimentan de sangre y que están relacionados de forma lejana. A medida que aumenta nuestra comprensión de la importancia del microbioma en los fenotipos del huésped, los estudios (por ejemplo) que analizan la evolución convergente de las interacciones bióticas entre los taxones serán cada vez más importantes.

El rápido desarrollo de enfoques para descubrir los fundamentos genéticos de la evolución convergente es energizante para el campo, pero debemos recordar que hay que tener en cuenta posibles factores de confusión y variables imprevistas en nuestra interpretación de la aparente convergencia. Varias contribuciones de este número señalan, y empiezan a resolver, algunos retos metodológicos tanto por cuestiones técnicas como de interpretación. Por un lado, Mendes et al. destacan el problema que supone la hemiplasia (que surge de la discordancia entre los árboles de genes y los árboles de especies) para los estudios de evolución convergente. Esta discordancia crea una tendencia a hacer falsas inferencias de convergencia molecular, y muestran que la tasa de falsos positivos puede ser alarmantemente alta. Aunque no bastan los remedios sencillos para esta condición, hay formas prometedoras de avanzar. Storz et al. presentan pruebas de que un fuerte sesgo mutacional conduce a un sesgo en los tipos de sustituciones convergentes y adaptativas que acaban fijándose entre especies. Las implicaciones son que los investigadores deberían ser conscientes de cómo este y otros sesgos mutacionales no apreciados podrían afectar a nuestros métodos inferenciales, pero también que podría haber una tendencia general de los sitios altamente mutables a contribuir desproporcionadamente a los cambios adaptativos. Mientras que se han presentado varios métodos para inferir sitios de aminoácidos que evolucionan de forma convergente, otra contribución de Rey et al. contrasta esos métodos sobre la base de sus fundamentos teóricos y sus actuaciones prácticas. Plantean la preocupación de que las definiciones contrastadas de la convergencia molecular pueden ser confusas para el campo y que los resultados inferenciales a menudo no pueden ser comparados cuando se utilizan definiciones diferentes. Su estudio también evalúa la capacidad de los diferentes métodos para inferir la convergencia de aminoácidos en presencia de una convergencia de fondo no adaptativa, que se produce a un ritmo elevado simplemente por el pequeño número de estados moleculares posibles. Por último, y de forma crucial, Lee & Coop nos recuerda la importancia de no confiar únicamente en los patrones de convergencia, sino que debe haber inferencia de la propia selección si queremos inferir la convergencia debida a una presión selectiva compartida, en lugar de la convergencia debida a procesos no adaptativos.

Como biólogos evolutivos, hace tiempo que nos sentimos atraídos por los patrones de cambio convergente recurrente debido a su capacidad para revelar adaptaciones evolutivas a los desafíos de la vida. En las últimas décadas, hemos empezado a descubrir los mecanismos genéticos que hay detrás de estos rasgos convergentes, y ahora, con el acceso cada vez más fácil a las secuencias completas del genoma, el ritmo de ese descubrimiento está aumentando rápidamente. Para reflejar estos emocionantes avances, este número especial destaca los progresos recientes en este campo con el fin de reflexionar y orientar los estudios futuros. Por un lado, los estudios genómicos comparativos de poblaciones y especies están demostrando ser una forma poderosa de responder a preguntas de larga data sobre el proceso de evolución adaptativa. Cada vez hay más pruebas de que la convergencia de rasgos se consigue a menudo mediante cambios genéticos en vías, genes o incluso sitios moleculares compartidos, y es posible que pronto podamos describir reglas que estimen el grado de convergencia genética esperado para tipos específicos de rasgos convergentes. Como contrapunto, aunque naturalmente tendemos a centrarnos en las adaptaciones convergentes a presiones selectivas compartidas, no debemos pasar por alto los numerosos cambios genéticos no convergentes que permiten a las especies adaptarse de forma única. En general, el campo está preparado para proporcionar respuestas a cuestiones fundamentales de la biología evolutiva y la genética a medida que los estudios de la evolución convergente florecen de nuevo en la era genómica.

Accesibilidad a los datos

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Contribuciones de los autores

T.B.S. y N.C. escribieron y editaron juntos el manuscrito.

Intereses en competencia

Declaramos que no tenemos intereses en competencia.

Financiación

N.C. recibió el apoyo de la beca NIH no. R01HG009299.

Notas al pie

Una contribución de 16 a un número temático ‘Convergent evolution in the genomics era: new insights and directions’.