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Konvergente Evolution in der Genomik-Ära: Neue Einsichten und Richtungen

Konvergente Evolution – bei der verschiedene Linien unabhängig voneinander ähnliche Merkmale entwickeln – fasziniert Evolutionsbiologen seit Jahrhunderten, zum großen Teil, weil man oft denkt, dass konvergente Evolution eine sichtbare Manifestation der Kraft der natürlichen Selektion darstellt. Intuitiv betrachtet, was könnte die konvergente Fähigkeit zur Echoortung bei Fledermäusen und Zahnwalen erklären, außer natürlicher Selektion als Reaktion auf die Nahrungssuche und die Jagd in Umgebungen mit minimaler Sichtbarkeit? Viele andere Beispiele für phänotypische Konvergenz – wie der gliedmaßenlose Körperbau bei grabenden Arten, Medikamentenresistenz bei Krankheitserregern und Frostschutzproteine bei arktischen und antarktischen Fischen – haben eine ähnlich intuitive Erklärung als Ergebnis der Anpassung an gemeinsame Umgebungen. Konvergente Evolution kann also als wertvoller Stellvertreter für wiederholte Experimente in der Evolution dienen, und das Verständnis, wie sich konvergente Merkmale entwickeln, insbesondere auf molekularer Ebene, hat das Potenzial, allgemeine Regeln über Anpassung zu informieren. Im letzten Jahrzehnt hat die kostengünstige Hochdurchsatz-Sequenzierung eine Ära der weit verbreiteten Genomsequenzierung bei Modell- und Nicht-Modellorganismen eingeläutet, die enorme neue Daten für das Verständnis der Konvergenz auf molekularer Ebene liefert. In dieser Sonderausgabe beleuchten wir die neuen Erkenntnisse, die sich aus der Anwendung der vergleichenden und populationsbezogenen Genomik auf die Erforschung der Konvergenz ergeben haben, und zeigen gleichzeitig die Herausforderungen auf, die noch vor uns liegen.

Eine wichtige Auswirkung der Hochdurchsatz-Sequenzierung war die zunehmende Konzentration auf das Verständnis der genetischen Grundlagen konvergenter Merkmale, um zu testen, ob und unter welchen Bedingungen phänotypische Konvergenz mit Konvergenz auf genetischer Ebene verbunden ist. Konvergenz auf genetischer Ebene kann natürlich eine Vielzahl von Ähnlichkeitsgraden widerspiegeln, von identischen Mutationen, die unabhängig voneinander in verschiedenen Abstammungslinien fixiert wurden, über evolutionäre Veränderungen in denselben Genen, aber an unterschiedlichen Stellen, bis hin zu Veränderungen in denselben Signalwegen, aber an unterschiedlichen Genen. Die Beobachtung von genetischer Konvergenz in Verbindung mit einem phänotypischen Merkmal kann darauf hinweisen, dass es nur wenige machbare oder einfache genetische Pfade gibt, um ein Merkmal aufgrund von Einschränkungen oder Mutationsverzerrungen zu entwickeln, oder könnte stattdessen eine Rolle der gemeinsamen genetischen Variation widerspiegeln. Die Rolle dieser Faktoren bei der Anpassung zu entwirren, war eine der Hauptmotivationen für die Untersuchung der genomischen Basis konvergenter Merkmale.

Der sich abzeichnende Trend aus einer Vielzahl von vergleichenden und populationsgenomischen Studien ist, dass es in vielen, aber nicht allen Fällen, wesentlich mehr Konvergenz auf genetischer Ebene zwischen Populationen oder Arten mit konvergenten Phänotypen gibt, als unter Nullmodellen erwartet werden würde. In dieser Ausgabe erweitern mehrere Studien diese Beobachtungen auf neue Weise. Rennison et al. analysieren Daten von Stichlingen, die viele Paare von Seen und Flüssen bewohnen, und zeigen mit Hilfe von Permutationstests, dass sich die Spitzen der lokalen genetischen Differenzierung häufiger überlappen, als man es vorhersagen würde, was auf genetische Konvergenz bei der Anpassung an aquatische Umgebungen hindeutet. Diese Beobachtung der genetischen Konvergenz wird auch von Brown et al. unterstützt, die an Poecillia-Arten arbeiten, die sich an schwefelwasserstoffreiche Quellen anpassen. Bei Pflanzen (Arabidosis-Arten), die sich an Böden mit toxischen Schwermetallgehalten anpassen, zeigen Preite et al. bescheidene Hinweise auf genetische Konvergenz und Überlappung der Spitzen der lokalen Anpassung zwischen unabhängigen Standorten innerhalb der Arten, aber wesentlich weniger Konvergenz zwischen den Arten. Rubin et al. greifen die Frage nach der molekularen Basis unabhängiger Übergänge zur Eusozialität bei Bienen wieder auf und zeigen, dass es zwar keine eindeutigen Beweise für konvergente Veränderungen im Zusammenhang mit den Ursprüngen des Sozialverhaltens gibt, dass aber die Entwicklung eusozialer Komplexität mit konvergenten Veränderungen in potenziellen regulatorischen Regionen verbunden zu sein scheint, was die Bedeutung der Berücksichtigung des nicht-proteinkodierenden Teils des Genoms bei Konvergenzstudien hervorhebt. Woodhouse & Hufford überprüft die Beweise für Konvergenz auf genetischer Ebene bei domestizierten Getreidegräsern sowohl während der Domestikation als auch danach während der Anpassung an verschiedene Kulturumgebungen und hebt dabei sowohl das Ausmaß der Konvergenz (insbesondere bei Domestikationsmerkmalen) als auch die Einschränkungen hervor, die die Domestikation selbst für die spätere Anpassung mit sich bringt. Schließlich fasst Witt & Huerta-Sanchez die Beweise für eine konvergente Anpassung an die Lebensweise in großen Höhen bei Menschen und Domestiken zusammen, wobei er sowohl Beweise für konvergente genetische Reaktionen als auch für unabhängige Reaktionen findet.

Ein zweiter sich abzeichnender Trend ist, dass die Fälle konvergenter Evolution mit einer gemeinsamen genetischen Basis oft eine Selektion beinhalten, die auf bestehende Variationen wirkt. Brown et al. zeigen, dass es unter sich unabhängig entwickelnden Populationen von Fischen (Poecillia sp.), die in schwefelwasserstoffreichen Umgebungen leben, nicht nur ein erhebliches genomisches Signal für molekulare Konvergenz gibt, sondern dass viele selektierte Allele in unabhängigen Populationen einen gemeinsamen Ursprung haben, was auf Konvergenz entweder durch Introgression oder Selektion auf bestehende genetische Variation hindeutet. Die Rolle der Introgression bei der Erleichterung konvergenter Evolution wird von Witt & Huerta-Sanchez weiter diskutiert, der die Beobachtung hervorhebt, dass vermeintlich adaptive Allele in wichtigen Kandidatengenen (wie EPAS1) wiederholte Hinweise auf Introgression zeigen. Die Unterscheidung zwischen Modi konvergenter Evolution (Selektion auf unabhängige Mutationen, gemeinsame stehende Variation oder introgressierte Allele) und die Trennung dieser von nicht-konvergenter Evolution (z. B. ein selektiver Sweep der Vorfahren) ist eine schwierige Herausforderung. Lee & Coop vertieft diese Fragen mit Hilfe eines konzeptionellen Rahmens, der auf der Informationstheorie basiert und sich auf die Quantifizierung der unabhängigen Arbeit konzentriert, die von der natürlichen Selektion in zwei (oder mehr) Populationen oder Arten geleistet wird, um darüber nachzudenken, wie überraschend (und damit interessant) die Beobachtung gemeinsamer genetischer Veränderungen in Populationen ist.

Während der Fokus vieler Studien zur konvergenten Evolution eine eindeutig anpassungsorientierte Perspektive hat, können auch Zwänge ein wichtiger Treiber von Konvergenzmustern sein, und konvergente Evolution auf der phänotypischen oder molekularen Ebene spiegelt nicht immer die wiederholte Selektion zum gleichen Optimum wider. Wenn die Variationsquellen voreingenommen sind und nur eine begrenzte Anzahl von Veränderungen zulassen, können entfernte verwandte Arten leicht konvergente Merkmale durch nicht-adaptive Prozesse entwickeln. Solche Beschränkungen sind in Form von entwicklungsbedingten Beschränkungen (z. B. Kanalisierung) und/oder genetischen Beschränkungen (z. B. schädliche pleiotrope Effekte) gut bekannt. Mutationsbeschränkungen können ebenfalls eine wichtige Rolle bei der molekularen Konvergenz spielen: Storz et al. zeigen, dass die hohe Mutationsrate an CpG-Dinukleotiden dazu führt, dass diese bevorzugt zu konvergenten Erhöhungen der Sauerstoffaffinität im Hämoglobin bei hoch gelegenen Vogelarten beitragen. Wie Yang et al. berichten, kann negative Pleiotropie auch dazu beitragen, die möglichen Evolutionspfade zu einem neuen Phänotyp zu begrenzen und damit die Konvergenz auf genetischer Ebene zu fördern. Sie zeigen, dass die Cardenolid-Resistenz bei Orthoptera aufgrund von Ergebnissen aus anderen Insektenordnungen vorhersehbar ist, was zum großen Teil auf die begrenzte Anzahl möglicher Substitutionen in der α-Untereinheit der Na+,K+-ATPase zurückzuführen ist, die zur Unempfindlichkeit beitragen, ohne andere Phänotypen zu stören. In der anderen Richtung können Epistase und genetische Hintergrundeffekte die molekulare Konvergenz über verschiedene Spezies hinweg begrenzen, da die phänotypischen Effekte spezifischer Mutationen vom genetischen Hintergrund abhängen. Ein deutliches Beispiel hierfür ist die fehlende Aminosäurekonvergenz bei einigen Arten von Vögeln in großen Höhen. Schließlich kann die Beziehung zwischen konvergenter Evolution und Epistase ausgenutzt werden, um genetische Interaktionen zu verstehen: Fisher et al. entwickeln einen Ansatz, der gegenseitige Information nutzt, um Mutationen zu identifizieren, die in verschiedenen experimentell evolvierten Populationen häufiger als erwartet gemeinsam auftreten. Ein solcher Ansatz verspricht, genetische Interaktionen aufzudecken, die mit anderen experimentellen Ansätzen nicht entdeckt werden könnten.

In dieser Ausgabe finden sich auch Beiträge, die bestehende Herausforderungen und mögliche Wege für die Erforschung konvergenter Evolution näher beleuchten. Mehrere Autoren beleuchten Bereiche, in denen ein tieferes Verständnis des Phänotyps bei konvergenten Phänotypen wichtig ist. Lamichhaney et al. argumentieren für die Bedeutung von naturgeschichtlichem Wissen bei der Erforschung der Genomik konvergenter Phänotypen und betonen die Notwendigkeit einer starken Zusammenarbeit zwischen Organismenbiologen und Computer- und Populationsgenetikern, um das volle Potenzial der Genomik-Ära zur Aufklärung der genetischen Basis konvergenter Merkmale zu erschließen. Dieses Thema wird von Fischer et al. im Zusammenhang mit der konvergenten Evolution von Verhalten aufgegriffen, wo interdisziplinäre Studien zwischen Neurowissenschaftlern, Evolutionsbiologen und Genomforschern zunehmend erforderlich sind, um zu entwirren, inwieweit konvergente Verhaltensweisen mit ähnlichen neurologischen oder genetischen Mechanismen entstehen. Schließlich unterstreicht die Studie von Song et al. die Bedeutung des Denkens über Einzelorganismus-Phänotypen hinaus, indem sie ein gewisses Maß an Konvergenz im Darmmikrobiom von entfernt verwandten blutfressenden Wirbeltieren aufzeigt. In dem Maße, wie unser Verständnis der Bedeutung des Mikrobioms für den Wirtsphänotyp wächst, werden Studien (z. B. ), die sich mit der konvergenten Evolution biotischer Interaktionen über Taxa hinweg befassen, immer wichtiger.

Die rasante Entwicklung von Ansätzen zur Entdeckung der genetischen Grundlagen konvergenter Evolution ist anregend für das Fachgebiet, aber wir sollten nicht vergessen, mögliche Störfaktoren und unvorhergesehene Variablen bei der Interpretation offensichtlicher Konvergenz zu berücksichtigen. Mehrere Beiträge in dieser Ausgabe weisen auf einige methodische Herausforderungen hin, die sich sowohl aus technischen Belangen als auch aus der Interpretation ergeben, und beginnen, diese zu lösen. Zum einen heben Mendes et al. das Problem der Hemiplasy (die aus der Diskordanz zwischen Genbäumen und Artbäumen entsteht) hervor, das sich für Studien zur konvergenten Evolution stellt. Diese Diskordanz führt zu einer Tendenz, falsche Rückschlüsse auf molekulare Konvergenz zu ziehen, und sie zeigen, dass die Rate der falsch-positiven Ergebnisse alarmierend hoch sein kann. Während einfache Abhilfen für diesen Zustand nicht ausreichen werden, gibt es vielversprechende Wege nach vorne. Storz et al. präsentieren Beweise dafür, dass eine starke Mutationsverzerrung zu einer Verzerrung bei den Arten von konvergenten und adaptiven Substitutionen führt, die schließlich zwischen den Arten fixiert werden. Die Implikationen sind, dass Forscher sich darüber bewusst sein sollten, wie diese und andere unerkannte Mutationsverzerrungen unsere Inferenzmethoden beeinflussen könnten, aber auch, dass es eine allgemeine Tendenz von hoch mutierbaren Stellen geben könnte, unverhältnismäßig zu adaptiven Veränderungen beizutragen. Während mehrere Methoden zur Ableitung konvergent evolvierender Aminosäurestellen vorgestellt wurden, kontrastiert ein weiterer Beitrag von Rey et al. diese Methoden auf der Basis ihrer theoretischen Grundlagen und praktischen Leistungen. Sie geben zu bedenken, dass kontrastierende Definitionen von molekularer Konvergenz für das Feld verwirrend sein können und dass inferentielle Ergebnisse oft nicht verglichen werden können, wenn unterschiedliche Definitionen verwendet wurden. Ihre Studie evaluiert auch die Fähigkeit verschiedener Methoden, Aminosäurekonvergenz bei Vorhandensein von nicht-adaptiver Hintergrundkonvergenz abzuleiten, die allein aufgrund der geringen Anzahl möglicher molekularer Zustände mit hoher Rate auftritt. Schließlich, und das ist entscheidend, erinnert uns Lee & Coop daran, wie wichtig es ist, sich nicht nur auf Konvergenzmuster zu verlassen, sondern dass man auf die Selektion selbst schließen muss, wenn man auf Konvergenz aufgrund eines gemeinsamen Selektionsdrucks schließen will und nicht auf Konvergenz aufgrund von nicht-adaptiven Prozessen.

Als Evolutionsbiologen fühlen wir uns seit langem zu Mustern wiederkehrender konvergenter Veränderungen hingezogen, weil sie evolutionäre Anpassungen an die Herausforderungen des Lebens aufzeigen können. In den letzten Jahrzehnten haben wir begonnen, die genetischen Mechanismen hinter diesen konvergenten Merkmalen zu entdecken, und jetzt, mit dem zunehmend leichteren Zugang zu vollständigen Genomsequenzen, steigt die Rate dieser Entdeckungen rapide an. Um diese spannenden Entwicklungen widerzuspiegeln, hebt diese Sonderausgabe die jüngsten Fortschritte auf diesem Gebiet hervor, um Reflexion und Anleitung für zukünftige Studien zu geben. Zum einen erweisen sich vergleichende genomische Studien von Populationen und Arten als leistungsfähige Mittel, um seit langem bestehende Fragen über den Prozess der adaptiven Evolution zu beantworten. Die Beweise häufen sich, dass die Konvergenz von Merkmalen oft durch genetische Veränderungen an gemeinsamen Bahnen, Genen oder sogar molekularen Stellen erreicht wird, und wir könnten bald in der Lage sein, Regeln zu beschreiben, die den Grad der genetischen Konvergenz abschätzen, der für bestimmte Arten von konvergenten Merkmalen erwartet wird. Während wir natürlich dazu neigen, uns auf konvergente Anpassungen an gemeinsamen Selektionsdruck zu konzentrieren, sollten wir im Gegenzug die zahlreichen nicht-konvergenten genetischen Veränderungen nicht übersehen, die es den Arten ermöglichen, sich auf einzigartige Weise anzupassen. Insgesamt ist das Feld bereit, Antworten auf fundamentale Fragen der Evolutionsbiologie und Genetik zu liefern, da Studien zur konvergenten Evolution im Zeitalter der Genomik wieder aufblühen.

Datenzugänglichkeit

Dieser Artikel hat keine zusätzlichen Daten.

Beiträge der Autoren

T.B.S. und N.C. schrieben und redigierten das Manuskript gemeinsam.

Konkurrierende Interessen

Wir erklären, dass wir keine konkurrierenden Interessen haben.

Finanzierung

N.C. wurde unterstützt durch NIH grant no. R01HG009299.

Footnotes

Ein Beitrag von 16 zum Themenheft ‚Convergent evolution in the genomics era: new insights and directions‘.

© 2019 The Author(s)

Published by the Royal Society. Alle Rechte vorbehalten.

  • Darwin C. 1859On the origin of species. London, UK: John Murray. Google Scholar
  • Bergmann PJ, Morinaga G. 2019The convergent evolution of snake-like forms by divergent evolutionary pathways in squamate reptiles. Evolution 73, 481-496. (doi:10.1111/evo.13651) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Farhat MRet al.2013Genomic analysis identifies targets of convergent positive selection in drug-resistant Mycobacterium tuberculosis. Nat. Genet. 45, 1183-1189. (doi:10.1038/ng.2747) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Chen L, DeVries AL, Cheng CH. 1997Convergent evolution of antifreeze glycoproteins in Antarctic notothenioid fish and Arctic cod. Proc. Natl Acad. Sci. USA 94, 3817-3822. (doi:10.1073/pnas.94.8.3817) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Losos JB. 2011Convergence, adaptation, and constraint. Evolution 65, 1827-1840. (doi:10.1111/j.1558-5646.2011.01289.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Orr HA. 2005The probability of parallel evolution. Evolution 59, 216-220. (doi:10.1111/j.0014-3820.2005.tb00907.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Stern DL. 2013Die genetischen Ursachen der konvergenten Evolution. Nat. Rev. Genet. 14, 751-764. (doi:10.1038/nrg3483) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Stern DL, Orgogozo V. 2008The loci of evolution: how predictable is genetic evolution?Evolution 62, 2155-2177. (doi:10.1111/j.1558-5646.2008.00450.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
    Gompel N, Prud’homme B. 2009The causes of repeated genetic evolution. Dev. Biol. 332, 36-47. (doi:10.1016/j.ydbio.2009.04.040) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Martin A, Orgogozo V. 2013The loci of repeated evolution: a catalog of genetic hotspots of phenotypic variation. Evolution 67, 1235-1250. (doi:10.1111/evo.12081) PubMed, ISI, Google Scholar
  • Chan YFet al. 2010Adaptive Evolution der Beckenverkleinerung bei Stichlingen durch rekurrente Deletion eines Pitx1-Enhancers. Science 327, 302-305. (doi:10.1126/science.1182213) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Colosimo PFet al.. 2005Widespread parallel evolution in sticklebacks by repeated fixation of Ectodysplasin alleles. Science 307, 1928-1933. (doi:10.1126/science.1107239) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Sackton TBet al..2019Convergent regulatory evolution and loss of flight in paleognathous birds. Science 364, 74-78. (doi:10.1126/science.aat7244) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Partha R, Chauhan BK, Ferreira Z, Robinson JD, Lathrop K, Nischal KK, Chikina M, Clark NL. 2017Subterrane Säugetiere zeigen eine konvergente Regression in okulären Genen und Enhancern, zusammen mit der Anpassung an das Tunnelbauen. Elife 6, e25884. (doi:10.7554/eLife.25884) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Hecker N, Sharma V, Hiller M. 2019Convergent gene losses illuminate metabolic and physiological changes in herbivores and carnivores. Proc. Natl Acad. Sci. USA 116, 3036-3041. (doi:10.1073/pnas.1818504116) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Natarajan C, Hoffmann FG, Weber RE, Fago A, Witt CC, Storz JF. 2016Vorhersehbare Konvergenz in der Hämoglobinfunktion hat unvorhersehbare molekulare Hintergründe. Science 354, 336-339. (doi:10.1126/science.aaf9070) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Kapheim KMet al. 2015Genomic signatures of evolutionary transitions from solitary to group living. Science 348, 1139-1143. (doi:10.1126/science.aaa4788) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Jones FCet al. 2012The genomic basis of adaptive evolution in threespine sticklebacks. Nature 484, 55-61. (doi:10.1038/nature10944) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Reid NMet al.. 2016The genomic landscape of rapid repeated evolutionary adaptation to toxic pollution in wild fish. Science 354, 1305-1308. (doi:10.1126/science.aah4993) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Tishkoff SAet al. 2007Convergent adaptation of human lactase persistence in Africa and Europe. Nat. Genet. 39, 31-40. (doi:10.1038/ng1946) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Rennison DJ, Stuart YE, Bolnick DI, Peichel CL. 2019Ecological factors and morphological traits are associated with repeated genomic differentiation between lake and stream stickleback. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180241. (doi:10.1098/rstb.2018.0241) Link, ISI, Google Scholar
  • Brown AP, McGowan KL, Schwarzkopf EJ, Greenway R, Rodriguez LA, Tobler M, Kelley JL. 2019Local ancestry analysis reveals genomic convergence in extremophile fishes. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180240. (doi:10.1098/rstb.2018.0240) Abstract, Google Scholar
  • Preite V, Sailer C, Syllwasschy L, Bray S, Ahmadi H, Krämer U, Yant L. 2019Convergent evolution in Arabidopsis halleri and Arabidopsis arenosa on calamine metalliferous soils. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180243. (doi:10.1098/rstb.2018.0243) Link, Google Scholar
  • Rubin BER, Jones BM, Hunt BG, Kocher SD. 2019Rate variation in the evolution of non-coding DNA associated with social evolution in bees. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180247. (doi:10.1098/rstb.2018.0247) Link, ISI, Google Scholar
  • Woodhouse MR, Hufford MB. 2019Parallelismus und Konvergenz in der post-domestizierenden Anpassung bei Getreidegräsern. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180245. (doi:10.1098/rstb.2018.0245) Link, Google Scholar
  • Witt KE, Huerta-Sánchez E. 2019Convergent evolution in human and domesticate adaptation to high-altitude environments. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180235. (doi:10.1098/rstb.2018.0235) Link, Google Scholar
  • Lee KM, Coop G. 2017Distinguishing among modes of convergent adaptation using population genomic data. Genetics 207, 1591-1619. (doi:10.1534/genetics.117.300417) PubMed, ISI, Google Scholar
  • Lee KM, Coop G. 2019Population genomics perspectives on convergent adaptation. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180236. (doi:10.1098/rstb.2018.0236) Link, Google Scholar
  • Storz JF, Natarajan C, Signore AV, Witt CC, McCandlish DM, Stoltzfus A. 2019The role of mutation bias in adaptive molecular evolution: insights from convergent changes in protein function. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180238. (doi:10.1098/rstb.2018.0238) Link, ISI, Google Scholar
  • Yang L, Ravikanthachari N, Mariño-Pérez R, Deshmukh R, Wu M, Rosenstein A, Kunte K, Song H, Andolfatto P. 2019Predictability in the evolution of Orthopteran cardenolide insensitivity. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180246. (doi:10.1098/rstb.2018.0246) Link, Google Scholar
  • Zhen Y, Aardema ML, Medina EM, Schumer M, Andolfatto P. 2012Parallel molecular evolution in an herbivore community. Science 337, 1634-1637. (doi:10.1126/science.1226630) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Fisher KJ, Kryazhimskiy S, Lang GI. 2019Detecting genetic interactions using parallel evolution in experimental populations. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180237. (doi:10.1098/rstb.2018.0237) Abstract, Google Scholar
  • Lamichhaney Set al. 2019Integrating natural history collections and comparative genomics to study the genetic architecture of convergent evolution. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180248. (doi:10.1098/rstb.2018.0248) Abstract, Google Scholar
  • Fischer EK, Nowicki JP, O’Connell LA. 2019Evolution der Zugehörigkeit: Muster der Konvergenz vom Genom zum Verhalten. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180242. (doi:10.1098/rstb.2018.0242) Link, ISI, Google Scholar
  • Song SJet al. 2019Ist es eine Konvergenz der Darmmikroben bei blutfressenden Wirbeltieren?Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180249. (doi:10.1098/rstb.2018.0249) Abstract, Google Scholar
  • Bittleston LS, Wolock CJ, Yahya BE, Chan XY, Chan KG, Pierce NE, Pringle A. 2018Convergence between the microcosms of Southeast Asian and North American pitcher plants. Elife 7, e36741. (doi:10.7554/eLife.36741) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
  • Mendes FK, Livera AP, Hahn MW. 2019The perils of intralocus recombination for inferences of molecular convergence. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180244. (doi:10.1098/rstb.2018.0244) Link, Google Scholar
  • Rey C, Lanore V, Veber P, Guéguen L, Lartillot N, Sémon M, Boussau B. 2019Detecting adaptive convergent amino acid evolution. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180234. (doi:10.1098/rstb.2018.0234) Link, Google Scholar

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