Convergência da evolução na era genómica: novas perspectivas e direcções

Convergência da evolução – nas quais linhagens distintas evoluem independentemente de traços semelhantes – tem fascinado os biólogos evolutivos durante séculos, em grande parte porque se pensa que a evolução convergente representa frequentemente uma manifestação visível do poder da selecção natural. Intuitivamente, o que poderia explicar a capacidade de ecolocalização convergente em morcegos e baleias dentadas, excepto a selecção natural em resposta à procura de alimentos e caça em ambientes com visibilidade mínima? Muitos outros exemplos de convergência fenotípica – incluindo planos corporais sem cal em espécies enterradas, resistência às drogas em agentes patogénicos, e proteínas anticongelantes em peixes árcticos e antárcticos – têm explicações igualmente intuitivas como resultado da adaptação a ambientes partilhados. A evolução convergente, portanto, pode servir como um valioso substituto para repetidas experiências de evolução, e compreender como os traços convergentes evoluem, especialmente a nível molecular, tem o potencial de informar regras gerais sobre adaptação . Na última década, a sequenciação de baixo custo e alto rendimento deu início a uma era de sequenciação generalizada do genoma tanto em organismos modelo como não modelo, trazendo vastos novos dados para a compreensão da convergência a nível molecular. Nesta edição especial, destacamos os novos conhecimentos que surgiram da aplicação do poder da genómica comparativa e da população ao estudo da convergência, ao mesmo tempo que destacamos os desafios que ainda se colocam.

Um grande impacto da sequenciação de alto rendimento tem sido um foco crescente na compreensão dos fundamentos genéticos dos traços convergentes, para testar se e em que condições a convergência fenotípica está associada à convergência a nível genético. A convergência a nível genético, evidentemente, pode reflectir uma variedade de graus de semelhança, desde mutações idênticas fixadas independentemente em linhagens diferentes, a alterações evolutivas nos mesmos genes mas em locais diferentes, a alterações nas mesmas vias mas em genes diferentes. A observação da convergência genética associada a um traço fenotípico pode indicar que existem apenas algumas vias genéticas viáveis ou fáceis de evoluir um traço devido a constrangimentos ou tendenciosidades mutacionais , ou pode, em vez disso, reflectir um papel de variação genética partilhada. Desentender o papel destes factores na adaptação tem sido uma grande motivação para estudar a base genómica de características convergentes.

A tendência emergente de uma variedade de estudos genómicos comparativos e populacionais é que em muitos casos, mas não em todos, existe substancialmente mais convergência a nível genético entre populações ou espécies com fenótipos convergentes do que seria de esperar sob modelos nulos . Nesta edição, vários estudos alargam estas observações de novas formas. Rennison et al. analisam dados de sticklebacks que habitam muitos pares de ambientes de lagos e riachos, e utilizando testes de permutação mostram que picos de diferenciação genética local se sobrepõem mais frequentemente do que seria de prever, implicando uma convergência genética na adaptação a ambientes aquáticos. Esta observação de convergência genética é também apoiada por Brown et al. , trabalhando em espécies de Poecillia adaptando-se a nascentes ricas em sulfureto de hidrogénio. Em plantas (espécies de Arabidose) adaptando-se a solos com níveis tóxicos de metais pesados, Preite et al. mostram provas modestas de convergência genética e sobreposição em picos de adaptação local entre locais independentes dentro das espécies, mas substancialmente menos convergência entre espécies. Rubin et al. revisitam a questão da base molecular das transições independentes para a eusocialidade em abelhas, e mostram que embora não haja fortes evidências de alterações convergentes associadas às origens do comportamento social, as elaborações de complexidade eusocial parecem estar associadas a alterações convergentes em potenciais regiões reguladoras, salientando a importância de considerar a porção não codificadora de proteínas do genoma nos estudos de convergência. Revendo as provas de convergência a nível genético nas gramíneas cerealíferas domesticadas, tanto durante a domesticação como posteriormente durante a adaptação a diferentes ambientes de cultivo; Woodhouse & Hufford salienta tanto a extensão da convergência (especialmente nas características da domesticação) como também os constrangimentos impostos pela própria domesticação na adaptação posterior. Finalmente, Witt & Huerta-Sanchez sintetiza as provas de adaptação convergente a estilos de vida a alta altitude em humanos e domesticados, encontrando provas tanto de respostas genéticas convergentes como de respostas independentes.

Uma segunda tendência emergente é que os casos de evolução convergente com uma base genética partilhada envolvem frequentemente a selecção actuando sobre a variação existente. Brown et al. mostram que entre as populações de peixes (Poecillia sp.) em evolução independente que vivem em ambientes ricos em sulfureto de hidrogénio, não só existe um sinal genómico substancial para a convergência molecular, como muitos alelos seleccionados em populações independentes partilham uma ancestralidade comum, implicando uma convergência devido à introgressão ou à selecção sobre a variação genética permanente. O papel da introgressão na facilitação da evolução convergente é ainda discutido por Witt & Huerta-Sanchez , que destacam a observação de que os alelos putativamente adaptativos em genes-chave candidatos (como o EPAS1) mostram provas repetidas de introgressão. Distinguir entre modos de evolução convergente (selecção sobre mutações independentes, variação permanente partilhada ou alelos introgressores), e separar estes de evolução não convergente (por exemplo, uma varredura selectiva ancestral) é um desafio difícil. Lee & Coop expandir estas questões através de uma estrutura conceptual baseada na teoria da informação, centrada na quantificação do trabalho independente feito pela selecção natural em duas (ou mais) populações ou espécies como uma forma de pensar sobre o quão surpreendente (e portanto interessante) é a observação da mudança genética partilhada nas populações.

Embora o foco de muitos estudos de evolução convergente tenha uma perspectiva claramente adaptacionista, a restrição também pode ser um importante motor de padrões de convergência, e a evolução convergente a nível fenotípico ou molecular pode nem sempre reflectir a selecção repetida para o mesmo óptimo . Se as fontes de variação forem tendenciosas e permitirem apenas um número limitado de mudanças, as espécies distantemente relacionadas podem facilmente evoluir características convergentes por processos não-adaptativos. Tais restrições são bem conhecidas sob a forma de restrição de desenvolvimento (por exemplo, canalização) e/ou restrições genéticas (por exemplo, efeitos pleiotrópicos deletérios). Restrições mutantes também podem desempenhar um papel importante na convergência molecular: Storz et al. mostram que a elevada taxa de mutação nos dinucleótidos CpG leva a que estes contribuam preferencialmente para o aumento convergente da afinidade de oxigénio na hemoglobina em espécies de aves de alta altitude. Como Yang et al. reportam, a pleiotropia negativa pode também contribuir para limitar os possíveis caminhos evolutivos a um novo fenótipo, e assim promover a convergência a nível genético. Mostram que a resistência ao cardenolide em Orthoptera é previsível com base nos resultados de outras ordens de insectos , em grande parte devido ao número limitado de possíveis substituições na subunidade α-subunidade de Na+,K+-ATPase que contribuem para a insensibilidade sem perturbar outros fenótipos. Na outra direcção, a epistasia e os efeitos genéticos de fundo podem limitar a convergência molecular entre diferentes espécies, uma vez que os efeitos fenotípicos de mutações específicas dependem do fundo genético. Um exemplo claro disto é a falta de convergência de aminoácidos em algumas espécies de aves de alta altitude. Finalmente, a relação entre a evolução convergente e a epistasia pode ser explorada para ajudar a compreender as interacções genéticas: Fisher et al. desenvolvem uma abordagem utilizando informação mútua para identificar mutações que co-ocorram com mais frequência do que o esperado em diferentes populações experimentalmente evoluídas. Tal abordagem promete revelar interacções genéticas que não puderam ser detectadas utilizando outras abordagens experimentais.

Nesta edição, encontramos também contribuições que exploram em maior profundidade os desafios existentes e os potenciais caminhos a seguir para o estudo da evolução convergente. Vários autores destacam áreas onde uma compreensão mais profunda do fenótipo em fenótipos convergentes é importante. Lamichhaney et al. defendem a importância do conhecimento da história natural no estudo da genómica dos fenótipos convergentes, e destacam a necessidade de uma forte colaboração entre biólogos do organismo e geneticistas computacionais e populacionais para desbloquear todo o potencial da era genómica para elucidar a base genética dos traços convergentes. Este tema é ecoado por Fischer et al. no contexto da evolução convergente do comportamento, onde os estudos interdisciplinares entre neurocientistas, biólogos evolutivos e cientistas do genoma são cada vez mais necessários para desvendar até que ponto os comportamentos convergentes evoluem com mecanismos neurológicos ou genéticos semelhantes. Finalmente, o estudo de Song et al. salienta a importância de pensar para além dos fenótipos de um único organismo, demonstrando algum grau de convergência no microbioma intestinal de vertebrados de alimentação de sangue distantemente relacionados. medida que cresce a nossa compreensão da importância do microbioma nos fenótipos hospedeiros, os estudos (por exemplo) que analisam a evolução convergente das interacções bióticas através dos taxa tornar-se-ão cada vez mais importantes.

O rápido desenvolvimento de abordagens para descobrir os fundamentos genéticos da evolução convergente é energizante para o campo, mas devemos lembrar-nos de abordar potenciais confundidores e variáveis imprevistas na nossa interpretação da convergência aparente. As múltiplas contribuições nesta questão apontam, e começam a resolver, alguns desafios metodológicos decorrentes tanto de preocupações técnicas como de interpretação. Para um, Mendes et al. destacam o problema que a hemiplasia (que surge da discordância entre árvores genealógicas e árvores de espécies) coloca para estudos de evolução convergente . Esta discordância cria uma tendência para fazer falsas inferências de convergência molecular, e mostram que a taxa de falsos positivos pode ser alarmantemente elevada. Embora os simples remédios para esta condição não sejam suficientes, existem formas promissoras de avançar. Storz et al. apresentam provas de que um forte viés mutacional conduz a um viés nos tipos de substituições convergentes e adaptativas que eventualmente se fixam entre espécies. As implicações são que os investigadores devem estar conscientes de como este e outros enviesamentos mutacionais não apreciados podem afectar os nossos métodos inferenciais, mas também que pode haver uma tendência geral de locais altamente mutáveis a contribuir desproporcionadamente para mudanças adaptativas. Embora tenham sido apresentados vários métodos para inferir sítios de aminoácidos em evolução convergente, outro contributo de Rey et al. contrasta esses métodos com base nas suas bases teóricas e desempenhos práticos. Levantam a preocupação de que definições contrastantes de convergência molecular possam ser confusas para o campo e que os resultados inferenciais muitas vezes não podem ser comparados quando definições diferentes foram utilizadas. O seu estudo também avalia a capacidade dos diferentes métodos de inferir a convergência de aminoácidos na presença de convergência de fundo não adaptativa, que ocorre a um ritmo elevado simplesmente devido ao pequeno número de estados moleculares possíveis. Finalmente, e crucialmente, Lee & Coop lembra-nos da importância de não confiar apenas nos padrões de convergência, mas que deve haver inferência da própria selecção se quisermos inferir convergência devido a uma pressão selectiva partilhada, em vez de convergência devido a processos não adaptativos.

Como biólogos evolutivos, há muito que somos atraídos por padrões de mudança convergentes recorrentes devido à sua capacidade de revelar adaptações evolutivas aos desafios da vida. Nas últimas décadas, começámos a descobrir os mecanismos genéticos por detrás destas características convergentes, e agora, com um acesso cada vez mais fácil a sequências genómicas completas, o ritmo dessa descoberta está a aumentar rapidamente. Para espelhar estes desenvolvimentos emocionantes, esta edição especial destaca os progressos recentes no campo para efeitos de reflexão e orientação para estudos futuros. Para começar, os estudos genómicos comparativos de populações e espécies estão a revelar-se formas poderosas de responder a perguntas de longa data sobre o processo de evolução adaptativa. Estão a crescer provas de que a convergência de características é frequentemente alcançada através de alterações genéticas a vias, genes ou mesmo sítios moleculares partilhados, e em breve poderemos ser capazes de descrever regras que estimam o grau de convergência genética esperado para tipos específicos de características convergentes. Em contraponto, embora tendamos naturalmente a concentrar-nos nas adaptações convergentes a pressões selectivas partilhadas, não devemos ignorar as numerosas alterações genéticas não convergentes que permitem que as espécies se adaptem das suas formas únicas. Em geral, o campo está preparado para fornecer respostas a questões fundamentais em biologia evolutiva e genética à medida que os estudos de evolução convergente florescem novamente na era genómica.

Acessibilidade dos dados

Este artigo não tem dados adicionais.

Contribuições dos autores

T.B.S. e N.C. escreveram e editaram o manuscrito em conjunto.

Interesses concorrentes

Declaramos que não temos interesses concorrentes.

Funding

N.C. foi apoiado pelo subsídio n.º do NIH. R01HG009299.

Footnotes

Uma contribuição de 16 para um número temático ‘Evolução convergente na era da genómica: novas perspectivas e direcções’.